The Influence of the Loss of Brazilian Savanna Vegetation on the Occurrence of Nests of Stingless Bees (Apidae: Meliponini)

Fabiana Curtopassi Pioker-Hara, Murilo Sergio Drummond, Astrid de Matos Peixoto Kleinert

Abstract


The vegetation of the Cerrado, also known as the Brazilian savanna, is rapidly being replaced by agricultural and urban areas. The scope of this study was to evaluate the relationship between the reduction in savanna vegetation and the occurrence of nests of stingless bees (Apidae: Meliponini), particularly those of the genus Melipona. We mapped 33 surveys of stingless bees nests located in Cerrado areas on Landsat images and assessed the proportions of vegetated, urban and rural areas within a radius of 3 km from each nest. We performed two-step cluster analyses separately for common and rare Meliponini species and Melipona species and assessed the proportion of vegetation in the resulting clusters. Common species such as Trigona spinipes and Tetragonisca angustula were frequent in areas surrounded by vegetation as well as in degraded surround areas. Some species, such as Oxytrigona tataira, occurred predominantly in degraded areas. Most Melipona species were uncommon or absent in the degraded areas. It is possible that isolated trees in rural landscapes provide functional connectivity for opportunistic species of stingless bees but not for susceptible species such as species of Melipona. This study is one of the first to attempt to understand the effects of the loss of Cerrado vegetation on the occurrence of stingless bees’ nests.

Keywords


Meliponini; cerrado; fragmentation; habitat loss

Full Text:

PDF

References


Ab’Saber, A. N. (1981). Domínios morfoclimáticos atuais e quaternários na região dos cerrados. Craton Intracr. 14:1-39.

Aguiar, A. J. C. & Martins, C. F. (2003). The bee diversity of the tabuleiro vegetation in the Guaribas Biological Reserve (Mamanguape, Paraíba, Brazil). In G. A. R. Melo & Alves-dos-Santos, I. Apoidea Neotropica: Homenagem aos 90 anos de Jesus Santiago Moure. Editora UNESC, Criciuma.

Almeida, M. C. & Laroca, S. (1988). Trigona spinipes (Apidae, Meliponinae): taxonomia, bionomia e relações tróficas em áreas restritas. Acta Biol. Paranaense 17(1, 2, 3, 4): 67-108.

Almeida-Anacleto, D. & Marchini, L. C. (2005). Análise faunística de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) coletadas no cerrado do Estado de São Paulo. Acta Sci. Biol. Sc. 27: 277-284. DOI: 10.4025/actascibiolsci.v27i3.1315.

Alvarenga, P. E. F. (2008). Levantamento da fauna de abelhas (Hymenoptera, Apidae, Meliponina) na mata Santa Tereza, estação ecológica de Ribeirão Preto – SP, e limitantes da densidade de seus ninhos. Master thesis. Universidade de São Paulo. Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto.

Andena, S. R., Bego, L. R. & Mechi, M. R. (2005). A comunidade de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) de uma área de cerrado (Corumbataí, SP) e suas visitas às flores. Rev. Bras. Zooc. 7(1): 55-91.

Antonini, Y. (2002). Efeitos de variáveis ecológicas na ocorrência de Melípona quadrifasciata (Apidae: Meliponini) em fragmentos urbanos e rurais. PhD. Thesis. Universidade Federal de Minas Gerais.

Antonini, Y. & Martins, R. P. (2003). The values of a tree species (Caryocar brasiliense) for a stingless bee Melipona quadrifasciata quadrifasciata. J. Ins. Cons. 7: 167-174. http://link.springer.com/article/10.1023%2FA%3A1027378306119

Araujo, E. D., Costa, M., Chaud-Netto, J. & Fowler, H. G. (2004). Body size and flight distance in stingless bees (Hymenoptera: Meliponini): inference of flight range and possible ecological implications. Braz. J. Biol. 64(3B): 563-568.

Araujo, V. A.; Antonini, Y. & Araujo, A. P. A. 2006. Diversity of bees and their floral resources at altitudinal areas in the Southern Espinhaço Range, Minas Gerais, Brazil. Neotr. Entom. 35(1): 30-40. http://dx.doi.org/10.1590/S1519-566X2006000100005.

Biesmeijer, J. C., Slaa, E. J., de Castro, M. S., Viana, B. F., Kleinert, A. M. P. & Imperatriz-Fonseca, V. L. (2005). Connectance of Brazilian social bee – food plant networks is influenced by habitat, but not by latitude, altitude or network size. Biota Neotrop. 5(1): 1-9. http://dx.doi.org/10.1590/S1676-06032005000100010

Blochtein, B. & Harter-Marques, B. (2003). Hymenoptera, p. 95-109 In: Fontana, C. S., Bencke, G. A., Reis, R. E. (Orgs.). Livro Vermelho da Fauna Ameaçada de Extinção no Rio Grande do Sul, Porto Alegre, EDIPUCRS.

Breed, M. D., McGlynn, T. P., Sanctuary, M. D., Stocker, E. M. & Cruz, R. (1999). Distribution and abundance of colonies of selected meliponine species in a Costa Rican tropical wet forest. J. Trop. Ecol. 15: 765-777.

Brosi, B. J. (2009). The complex response of stingless bees (Apidae: Meliponini) to tropical deforestation. Forest Ecol. Manag. 258(9): 1830-1837. DOI: 10.1016/j.foreco.2009.02.025

Brosi, B. J., Daily, G. C. & Ehrlich, P. R. (2007). Bee community shifts with landscape context in a Tropical Countryside. Ecol. Applic. 17(2): 418-430. http://dx.doi.org/10.1890/06-0029

Brosi. B. J., Daily, G. C., Shih, T. M., Oviedo, F. & Durán, G. (2008). The effects of forest fragmentation on bee communities in tropical countryside. J. App. Ecol. 45: 773-783.

Brown, J. C. & Albretcht, C. (2001). The effect of tropical deforestation on stingless bees of the genus Melipona (Insecta: Hymenoptera: Apidae: Meliponini) in central Rondonia, Brazil. J. Biog. 28: 623-634.

Camargo, J. M. F. & Mazucato, M. (1984). Inventário da apifauna e flora apícola de Ribeirão Preto, SP, Brasil. Dusenia 14(2): 55-87.

Camargo, J. M. F. & Pedro, S. R. M. (2013). Meliponini Lepeletier, 1836. In Moure, J. S., Urban, D. & Melo, G. A. R. (Orgs). Catalogue of Bees (Hymenoptera, Apoidea) in the Neotropical Region - online version. Retrieved from http://www.moure.cria.org.br/catalogue.

Carvalho, C. A. L., Santos, F. M., Silva, R. F. & Souza, B. A. (2007). Phenology of bees (Hymenoptera: Apoidea) in a transition area between the cerrado and the Amazon region in Brazil. Sociobiology 50(3): 1177-1190.

Centro de Sensoriamento Remoto do Ibama (CSR-IBAMA), 2009. Relatório técnico de monitoramento do desmatamento do Bioma Cerrado, 2002 a 2008: dados revisados. Acordo de cooperação técnica MMA/IBAMA/PNUD. http://siscom.ibama.gov.br/monitorabiomas/cerrado/cerrado.htm accessed in jan/13/2011.

Centro de Sensoriamento Remoto do Ibama (CSR-IBAMA) (2010). Monitoramento do desmatamento nos biomas brasileiros por satélite. Acordo de cooperação técnica MMA/IBAMA/PNUD. Monitoramento do desmatamento do Bioma Caatinga, 2002 a 2008. URL: http://siscom.ibama.gov.br/monitorabiomas/caatinga/caatinga.htm accessed in jan/13/2011.

D’Eon, R. G. D., Glenn, S. M., Parfitt, I. & Fortin, M. J. (2002). Landscape connectivity as a function of scale and organism vagility in a real forested landscape. Cons. Ecol. 6(2): 10. http://www.consecol.org/vol6/iss2/art10

Eltz, T., Brühl, C. A., Imiyabir, Z. & Linsenmair, K. E. (2003). Nesting and nest trees of stingless bees (Apidae: Meliponini) in lowland dipterocarp forests in Sabah, Malaysia, with implications for forest management. Forest Ecol.Manag. 172: 301-313. DOI: 10.1016/S0378-1127(01)00792-7.

Faria-Mucci, G, Melo, A. A. & Campos, L. A. O. (2003). A fauna de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) e plantas utilizadas como fonte de recursos florais, em um ecossistema de campos rupestres em Lavras Novas, Minas Gerais, Brasil. In G. A. R. Melo & Alves-dos-Santos, I. Apoidea Neotropica: Homenagem aos 90 anos de Jesus Santiago Moure. Editora UNESC, Criciuma. p 241-256.

Forero-Medina, G. & Vieira, M. V. (2007). Conectividade funcional e a importância da interação organismo-paisagem. Oecol. Bras. 11(4): 493-502. http://www.ppgecologia.biologia.ufrj.br/oecologia/index.php/oecologiabrasiliensis/article/view/162.

Freitas, G. S., Assis, A. F., Souza, C. C. M., Sousa, J. & Soares, A. E. E. (2009). O doce lar das abelhas indígenas sem ferrão. Rev. Mens. Doce 100, artigo 03. http://www.apacame.org.br/mensagemdoce/100/artigo3.htm.

Gottsberger, G. and Silberbauer-Gottsberger, I. (2006). Life in the Cerrado: a South American Tropical Seasonal Vegetation, Vol. II. Pollination and seed dispersal. Reta Verlag, Ulm. 383pp.

Gouvêa, P. C. L, Silva, M. D., Florence, C. T., Rosa, J. F., Ramalho, M., Oliveira, J. P. L. & Monteiro, D. (2007). Efeito da fragmentação sobre a diversidade de Meliponina (Apidae) na escala da paisagem em mosaico no corredor central da Mata Atlântica (BA). Annals. VII Congresso de Ecologia do Brasil, Caxambu, MG.

Henriques, R. P. B. (1997). Nest density of Trigona spinipes (Hymenoptera Apidae) in cerrado vegetation of central Brazil. Rev. Biol. Trop. 45: 700-701.

Hammer, Ø., Harper, D. A. T. & Ryan, P. D. (2001). PAST: Paleontological statistics software package for education and data analysis. Paleontologia Electronica 4(1): 9pp.

Inoue, T., Nakamura, K., Salmah, S. & Abbas, I. (1993). Population dynamics of animals in unpredictably-changing tropical environments. J. Biosc 14(4): 425-455.

Kerr, W. E. (1971). Contribuição à ecogenética de algumas espécies de abelhas. Ciência e Cultura 23 (suppl): 89-90.

Klink, C. A. & Machado, R. B. (2005). A conservação do Cerrado brasileiro. Megadiversidade 1(1): 147-155.

Laroca, S. & Almeida, M. C. (1994). O relicto de cerrado de Jaguariaíva, (Paraná, Brasil): I. padrões biogeográficos, melissocenoses e flora melissófila. Acta Biol. Paranaense 23 (1, 2, 3, 4): 89-122.

Lopes, L. A., Freitas, S. W & Imperatriz-Fonseca, V. L. (2010). Comunidades de abelhas sem ferrão (Meliponini) em fragmentos de floresta ombrófila e campos de altitude , no Município de Cambará do Sul, RS. Annals. IX Encontro Sobre Abelhas, Ribeirão Preto, SP.

Machado, A. B. M., Fonseca, G.A.B, Machado, R. B., Aguiar, L. M. S. & Lins, L. V. (1998). Livro Vermelho das Espécies Ameaçadas de Extinção da Fauna de Minas Gerais. Biodiversitas, Belo Horizonte.

Machado, A. B. M., Brescovit, A. D.M., Mielke, O. H. M., Casagrande, M., Silveira. F. A., Ohlweiler, F. P., Zeppelini, D., Maria, M. M. & Wieloch, A. H. (2008). Invertebrados terrestres. In: Machado, A. B. M.; Drummond, G. M. & Paglia, A. P. (eds.). Livro Vermelho da fauna brasileira ameaçada de extinção. MMA; Fundação Biodiversitas, Belo Horizonte, MG.

Manning, A. D., Lindenmayer, D. B. & Nix, H. A. (2004). Continua and umwelt: novel perspectives on viewing landscapes. Oikos 104(3): 621-628. DOI: 10.1111/j.0030-1299.2004.12813.x

Martins, C. F. (1984). Comunidade de abelhas (Hym., Apoidea) da caatinga e do cerrado com elementos de campo rupestre do Estado da Bahia, Brasil. Rev. Nordestina Biol. 9(2): 225-257.

Martins, C. F., Cortopassi-Laurino, M., Koedam, D. & Imperatriz-Fonseca, V. L. (2004). Tree species used for nidification by stingless bees in the Brazilian caatinga (Seridó, PB; João Câmara, RN). Biota Neotrop. 4(2): 1-8. http://dx.doi.org/10.1590/S1676-06032004000200003.

Michener, C. D. (1979). Biogeography of bees. Ann. Missouri Bot. Garden 66(3): 227-347.

Mickish, S. B., Bérnils, R. S. & Pizzi, P. A. (2004). Livro Vermelho da Fauna Ameaçada no Estado do Paraná. Curitiba: Instituto Ambiental do Paraná. http://www.maternatura.org.br/livro.

Mittermeier, R. A. N., Myers, P. R. G. & Mittermeier, C. G. (1999). Hotspots: earth biologically richest and most endangered terrestrial ecoregions. CEMEX. Agrupación Sierra Madre, México.

Moreti, A. C. C. C., Anacleto, D. A., d'Avila, M., Vieira, G. H. C. & Marchini, L. C. (2006). Abelhas visitantes em vegetação de diferentes remanescentes de cerrado. Magistra 18(4): 229-248.

Neves, E. L. & Viana, B. F. (2002). As abelhas eussociais (Hymenoptera, Apidae) visitantes florais em um ecossistema de dunas continentais no médio Rio São Francisco, Bahia, Brasil. Rev. Bras. Entomol. 46(4): 571-578. http://dx.doi.org/10.1590/S0085-56262002000400012.

Nieh, J. C., Barreto, L. S., Contrera, F. A. L. & Imperatriz-Fonseca, V. L. (2004). Olfactory eavesdropping by a competitively foraging Trigona spinipes stingless bee. P. Roy. Soc. Lond. 271: 1633-1640. doi: 10.1098/rspb.2004.2717.

Nieh, J. C., Kruizinga, K., Barreto, L. S., Contrera, F. A. L. & Imperatriz-Fonseca V. L. (2005). Effect of group size on the aggression strategy of an extirpating stingless bee, Trigona spinipes. Ins. Soc. 52: 147-154. doi 10.1007/s00040-004-0785-6.

Nogueira-Ferreira, F. H. & Augusto, S. C. (2007). Amplitude de nicho e similaridade no uso de recursos florais por abelhas eussociais em uma área de cerrado. Biosc. J. 23 (supp.1):45-51. http://www.seer.ufu.br/index.php/biosciencejournal/article/view/6804.

Nogueira-Ferreira, F. H. & Siqueira, E. N. L. (2008). Mapeamento e monitoramento de ninhos de abelhas sem ferrão no triângulo mineiro. Bol. SOS Abelhas Nativas 9 (ano I). http://www.apisguia.com.br/?pagina=informativo_ver&id=72.

Pereira, U. C. R. (2004). Ninhos de Meliponinae (Hymenoptera, Apidae) do Parque Municipal do Bacaba, Nova Xavantina – MT. Monography. Universidade do Estado do Mato Grosso.

Rego, M. M. C. (1998). Abelhas silvestres (Hym. Apoidea) em um ecossistema de cerrado s. l. (Chapadinha - MA, Brasil): uma abordagem biocenótica. PhD Thesis. Universidade de São Paulo. Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto.

Rego, M. M. C. & Brito, C. (1996). Abelhas sociais (Apidae: Meliponini) em um ecossistema de cerrado s.l. (Chapadinha - MA, BR): distribuição dos ninhos. In: Anais do III Encontro Sobre Abelhas, Ribeirão Preto, p.238-247.

Rego, M. M. C., Albuquerque, P. M. C. & Venturieri, G. (2008). Biodiversidade de abelhas sem ferrão (Meliponini) no cerrado de Balsas (Sul do Maranhão, Brasil) e seu manejo como alternativa de sustentabilidade e conservação. IX Simpósio Nacional do cerrado e II Simpósio Internacional de Savanas Tropicais, Brasília: 1-6.

Ribeiro, M. F., Rodrigues, F. & Fernandes, N. S. (2009). Ocorrência de ninhos de abelhas sem ferrão (Hymenoptera, Apoidea) em centros urbanos e áreas rurais do pólo Petrolina (PE) - Juazeiro (BA). Rev. Bras.Agroecol. 4(2): 3843-3847. http://www.aba-agroecologia.org.br/revistas/index.php/cad/article/view/4915.

Roubik, D. (1989). Ecology and natural history os tropical bees. Cambridge Tropical Biology series. Cambridge University Press.

Roubik, D. (2006). Stingless bee nesting biology. Apidologie 37: 124-143. DOI: 10.1051/apido:2006026.

Santiago, L. R., Brito, R. M., Muniz, T. M. V. L., Oliveira, F. F. & Francisco, F. O. (2009). A fauna apícola do Parque Municipal da Cachoeirinha (Iporá, GO). Biota Neotr. 9(3): 393-397. http://dx.doi.org/10.1590/S1676-06032009000300034.

Santos, F. M., Carvalho, C. A. L. & Silva, R. F. (2004). Diversidade de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) em uma área de transição Cerrado-Amazônia. Acta Amazonica 34(2): 319-328. http://dx.doi.org/10.1590/S0044-59672004000200018.

Serra, B. D. V., Drummond, M. S., Lacerda, L. M. & Akatsu, I. P. (2009). Abundância, distribuição espacial de ninhos de abelhas Meliponina (Hymenoptera, Apidae, Apini) e espécies vegetais utilizadas para nidificação em áreas de cerrado do Maranhão. Iheringia, S Zool, 99(1): 12-17. http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212009000100002.

Silberbauer-Gottsberger, I. & Gottsberger, G. (1988). A polinização das plantas do Cerrado. Rev. Bras. Biol. 48: 651-663.

Silva, M. D. , Ramalho, M., Gurgel, Z. E. , Florence, C. T., Oliveira, J. P. L., Gouvea, P. C. L., Monteiro, D. , Rosa, J. F., Almeida, M. E. (2008). Diversidade de ninhos de Meliponina (Apidae) na escala da paisagem em mosaico no corredor central da Mata Atlântica (BA). VIII Encontro sobre abelhas. Biodiversidade e uso sustentado de abelhas, Ribeirão Preto, SP.

Silveira, F.A. & Campos, M.J.O. (1995). A melissofauna do Corumbataí (SP) e Paraopeba (MG) e uma análise da biogeografia das abelhas do cerrado brasileiro (Hymenoptera, Apoidea). Rev. Bras. Entomol. 39: 371-401.

Siqueira, E. L., Martines, R. B. & Nogueira-Ferreira, F. H. (2007). Ninhos de abelhas sem ferrão (Hymenoptera, Meliponina) em uma região do Rio Araguari, Araguari, MG. Biosc. J. 23(supp.1): 38-44. http://www.seer.ufu.br/index.php/biosciencejournal/article/view/6803.

Sousa, L. M., Pereira, T. O., Prezoto, F., Faria-Mucci, F. M. (2002). Nest foundation and diversity of Meliponini (Hymenoptera: Apidae) in an urban area of the municipality of Juiz de Fora, MG, Brazil. Bios. J. 18(2): 59-65. http://www.seer.ufu.br/index.php/biosciencejournal/article/view/6420.

Taura, H. M. & Laroca, S. (1991). Abelhas altamente sociais (Apidae) de uma área restrita em Curitiba (Brasil): Distribuição dos ninhos e abundância relativa. Acta Biol. Paranaensis 20(1,2,3,4): 85-101.

Teixeira, A. F. R. & Viana, B. F. (2005). Distribuição e densidade dos sítios nidificados pelos meliponíneos do médio São Francisco, Ibiraba, Barra, Bahia. Rev. Nordestina Zool. 2(1): 5-20.

Viana, B. F., Kleinert, A. M. P. & Imperatriz-Fonseca, V. L. (1997). Abundance and flower visits of bees in a cerrado of Bahia, Tropical Brazil. Stud. Neotr. Fauna & Environ. 32: 212-219.

Zanette, L. R. S., Martins, R. P. & Ribeiro, S. P. (2005). Effects of urbanization on Neotropical wasp and bee assemblages in a Brazilian metropolis. Landscape Urban Plan 71: 105-121. DOI: 10.1016/j.landurbplan.2004.02.003.




DOI: http://dx.doi.org/10.13102/sociobiology.v61i4.393-400

Refbacks

  • There are currently no refbacks.


JCR Impact Factor 2018: 0.604