The bee community (Hymenoptera, Apidae) of Ilha Grande, Babitonga bay, Santa Catarina State, Brazil: structure, insularity and interaction network

Authors

  • Jonata Rodrigo Cavassola da Silva Universidade da Região de Joinville - Univille
  • Denise Monique Dubet da Silva Mouga Universidade da Região de Joinville (Univille)
  • Enderlei Dec Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ)

DOI:

https://doi.org/10.13102/sociobiology.v69i1.7360

Keywords:

diversity, insularity, interaction network, apifauna

Abstract

Island biotic communities tend to be less diverse than mainland communities. This work aimed to describe the bee community of Ilha Grande, Babitonga Bay, Santa Catarina, Brazil, and its interactions with floral resources. Entomological net-sweeps were used to collect bees in flight or on flowering plants for 7 hours a day, monthly, for two years. A total of 785 specimens were sampled in the field, belonging to 50 species or morphotypes with four indeterminate individuals. The most representative subfamilies were Apinae (58.59%), Halictinae (40.43%), Colletinae (0.8%) and Megachilinae (0.1%), while the most abundant species were Apis mellifera (305 individuals), Dialictus sp. 1 (182) and Dialictus sp. 2 (32). The presence of Apis mellifera decreased diversity throughout the year. Relative abundance and richness of Halictinae were greater on the island on mainland. Richness of Apinae was lower on the island than that on the mainland due to the absence of Meliponina. A total of 55 botanical species were identified in association with bees, with Schinus terebinthifolius (105 visits) being the most visited. Interaction network metrics indicate an asymmetric, nested, and poorly specialized network. The results corroborate the Theory of Island Biogeography and demonstrate little interference/favoring of some taxa as well as the absence of others.

Downloads

Download data is not yet available.

Author Biographies

Jonata Rodrigo Cavassola da Silva, Universidade da Região de Joinville - Univille

Biologist

Denise Monique Dubet da Silva Mouga, Universidade da Região de Joinville (Univille)

Department of Biological Sciences, Professor and Researcher

Enderlei Dec, Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ)

Departament of Entomology, Doctoral Student in Zoology

References

Abe, T., Wada, K., Kato, Y., Shun’ichi, M. & Okochi, I. (2011). Alien pollinator promotes invasive mutualism in an insular pollination system. Biological Invasions, 13: 957-967. doi: 10.1007/s10530-010-9882-9

Almeida-Neto, M., Guimarães, P., Loyola, R. & D. Ulrich, W. (2008). A consistent metric for nestedness analysis in ecological systems: reconciling concept and measurement. Oikos, 117: 1227-1239. doi: 10.1111/j.2008.0030-1299.16644.x

Alvares, C.A., Stape, J.L., Sentelhas, P.C. & Gonçalves, J.L.M., Sparovek, G. (2013). Köppen’s climate classification map for Brazil. Meteorologische Zeitschrift, 22: 711-728. doi: 10.1127/0941-2948/2013/0507

Bascompte, J., Jordano, P. Mellan, C.J. & Olesen, J. M. (2003). The nested assembly of plant-animal mutualistic networks. Proceedings of the National Academy of Sciences, 100: 9383-9387.

Binfaré, R.W. (2016). Guia ilustrado da flora da restinga de Santa Catarina. [Dissertação de Mestrado]. Florianópolis: Universidade Federal de Santa Catarina.

Blüthgen, N., Menzel, F. & Blüthgen, N. (2006). Measuring specialization in species interaction networks. BMC ecology, 6: 9. doi: 10.1186/1472-6785-6-9.

Boff, S., Soro, A., Paxton, R. J. & Alves-dos-Santos, I. (2014). Island isolation reduces genetic diversity and connectivity but does not significantly elevate diploid male production in a neotropical orchid bee. Conservation Genetics, 15: 1123-1135. doi: 10.1007/s10592-014-0605-

Burgos, E., Ceva, H., Perazzo, R.P.J., Devoto, M., Medan, D., Zimmermann, M. & Delbue, A.M. (2007). Why nestedness in mutualistic networks? Journal of theoretical biology, 249: 307-313. doi: 10.1016/j.jtbi.2007.07.030

Colwell, R.K.; Mao, C.X. & Chang, J. (2004). Interpolating, extrapolating, and comparing incidence-based species accumulation curves. Ecology, 85: 2717-2727. doi: 10.1890/03-0557

Colwell, R.K. (2013). EstimateS 9.1. 0. Statistical estimation of species richness and shared species from samples. Version, 9.1. Storrs, USA: University of Connecticut.

Correia, F.C.S., Peruquetti, R.C., Ferreira, M.G. & Carvalho, Y.K. (2016). Abundância, Distribuição Espacial de Ninhos de Abelhas Sem Ferrão (Apidae: Meliponini) e Espécies Vegetais Utilizadas para Nidificação em um Fragmento de Floresta Secundária em Rio Branco, Acre. EntomoBrasilis, 9: 163-168. doi: 10.12741/ebrasilis.v9i3.613

Dalsgaard, B. (2020). Land-Use and Climate Impacts on Plant- Pollinator Interactions and Pollination Services. Diversity, 12: 168. doi: doi:10.3390/d12050168

Dec E., Vivallo F. (2019). Nesting biology and immature stages of the oil-collecting bee Epicharis dejeanii (Apidae: Centridini). Apidologie, 50: 606-615. doi: 10.1007/s13592-019-00673-0

Dec, E., Mouga, D.M.D.S. (2014). Diversidade de abelhas (Hymenoptera: Apidae) em área de Mata Atlântica em Joinville, Santa Catarina. Acta Biológica Catarinense, 1:15-27. doi: 10.21726/abc.v1i2.91

Dice, L.R. (1945). Measures of the amount of ecologic association between species. Ecology, 26: 297-302 Dormann, C.F., Gruber, B. & Fründ, J. (2008). Introducing the bipartite package: analysing ecological networks. R news, 8: 8-11.

Dormann, C.F., Fründ, J. & Grube, B. (2009). Indices, graphs and null models: analyzing bipartite ecological networks. The Open Ecology Journal, 2: 7-24. doi: 10.2174/1874213000902010007

Esser, L.F., Neves, D.M. & Jarenkow, J.A. (2019). Habitat specific impacts of climate change in the Mata Atlântica biodiversity hotspot. Diversity and Distributions, 25: 1846-1856. doi: 10.1111/ddi.12984

Fava, I.R.S. (2016). Caracterização e setorização das ilhas da baía Babitonga, Santa Catarina. [Monografia de Bacharelado em Ciências Biológicas]. Joinville: Universidade da Região de Joinville.

Feldhaus-Junior, A. Meirelles, J., Quadros, K.E., Hering-Rinnert, C. & Caddah, M.K. (2020). Melastomataceae das ilhas da Baía Babitonga, Santa Catarina, Brasil. Rodriguésia, 71: e02012018. doi: 10.1590/2175-7860202071028

Ferreira, P.A. Boscolo, D., Carvalheiro, L.G., Biesmeijer, J.C., Rocha, P.L.B. & Vian, B.F. (2015). Responses of bees to habitat loss in fragmented landscapes of Brazilian Atlantic Rainforest. Landscape ecology, 30: 2067-2078. doi: 10.1007/s10980-015-0231-3

Francisco, F. de O. (2012). Estrutura e diversidade genética de populações insulares e continentais de abelhas da Mata Atlântica. [Tese de Doutorado]. São Paulo: Universidade de São Paulo. Fundação SOS Mata Atlântica; Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais – INPE. Atlas dos Remanescentes Florestais da Mata Atlântica: Período 2017-2018. Relatório Técnico. São Paulo, 2019.

Geldmann, J. & González-varo, J. P. (2018). Conserving honey bees does not help wildlife. Science, 359: 392-393. doi: 10.1126/science.aar2269

Gotelli, N.J. & Cowell, R.K. (2011). Estimating Species Richness. In: Biological Diversity: Frontiers in Measurement and Assessment. United Kingdom: Oxford University Press; p. 39-54.

Grose, A.V., Cremer, M.J. & Moreira, N. (2014). Reprodução de aves aquáticas (Pelicaniformes) na ilha do Maracujá, estuário da Baía da Babitonga, litoral norte de Santa Catarina. Biotemas, 27: 117-127. doi: 10.5007/2175-7925.2014v27n2p117

Guimaraes-Junior, P.R. & Guimaraes, P. (2006). Improving the analyses of nestedness for large sets of matrices. Environmental Modelling & Software, 21: 1512-1513. doi: 10.1016/j.envsoft.2006.04.002

Hammer, O., Harper, D.A.T. & Ryan, P.D. (2001). PAST: Paleontological statistics software package for education and data analysis. Palaeontologia Electronica, 4: 1-9.

Imperatriz-Fonseca, V.L. & Nunes-Silva, P. (2010). As abelhas, os serviços ecossistêmicos e o Código Florestal Brasileiro. Biota Neotropica, 10: 59-62. doi: 10.1590/S1676-06032010000400008

Imperatriz-Fonseca, V.L., Canhos, D.A.L., Alves, D.A., Saraiva, A.M. (2012). Polinizadores no Brasil: Contribuição e perspectivas para a biodiversidade, uso sustentável, conservação e serviços ambientais. São Paulo: EDUSP.

Kamke, R., Zillikens, A. & Steiner, J. (2011). Species richness and seasonality of bees (Hymenoptera, Apoidea) in a restinga area in Santa Catarina, southern Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 46: 35-48. doi: 10.1080/01650521.2010.538561

Kato, M. Shibata, A., Yassui, T. & Nagamasu, H. (1999). Impact of introduced honeybees, Apis mellifera, upon native bee communities in the Bonin (Ogasawara) Islands. Population Ecology, 41: 217-228. doi: 10.1007/s101440050025

Krug, C. & Alves-dos-Santos, I. (2008). O uso de diferentes métodos para amostragem da fauna de abelhas (Hymenoptera: Apoidea), um estudo em floresta ombrófila mista em Santa Catarina. Neotropical Entomology, 37: 265-278. doi: 10.1590/S1519-566X2008000300005

Lewinsohn, Thomas M. et al. (2006). Structure in plant-animal interaction assemblages. Oikos, 113: 174-184.

Liebl, F.T., Dec, E. & Mouga, D.M.D.S. (2019). Diversidade de abelhas (Hymenoptera: Apoidea) em mata de araucária em Santa Catarina. Acta Biológica Catarinense, 6: 20-37. doi: 10.21726/abc.v6i1.733

Lorenzi, H.J. (2006). Manual de Identificação e controle de plantas daninhas (plantio direto e convencional). 6. ed. Nova Odessa: Editora Plantarum; 1: 339p.

Lorenzi, H. & Souza, H.M. (2001). Plantas ornamentais no Brasil: arbustivas, herbáceas e trepadeiras. 3. ed. Nova Odessa. SP: Instituto Plantarum de Estudos da Flora.

Lorenzi, H.J. & Matos, J.F.A. (2008). Plantas medicinais no Brasil (nativas e exóticas). 2. ed. Nova Odessa: Editora Plantarum, 1: 544p.

Lorenzon, M.C.A., Conde, M.M.S., Barbosa, C.G. (2006). Eusocial Apidae in tropical insular region. Brazilian Archives of Biology and Technology, 49: 733-738. doi: 10.1590/S1516-89132006000600007

MaCarthur, R.H., Wilson, E.O. (1963). An equilibrium theory of insular zoogeography. Evolution, 17: 373-387

MacArthur, R.H., Diamond, Jared M., Karr, James R. (1972). Density compensation in island faunas. Ecology, 53: 330-342.

Magurran, A.E. (2004). Measuring biological diversity. Oxford: Blackwells. doi: 10.2307/4126959

Mazzer, A.M. & Gonçalves, M.L. (2011). Aspectos geomorfológicos da baía da Babitonga, Santa Catarina, Brasil: caracterização morfométrica. Revista Brasileira de Geomorfologia, 12. doi: 10.20502/rbg.v12i0.264

McCravy, K.W. & Ruholl, J.D. (2017). Bee (Hymenoptera: Apoidea) diversity and sampling methodology in a Midwestern USA deciduous forest. Insects, 8: 81. doi: 10.3390/insects 8030081

Melo, G.A.R. & Gonçalves, Rodrigo B. (2005). Higher-level bee classifications (Hymenoptera, Apoidea, Apidae sensu lato). Revista Brasileira de Zoologia, 22: 153-159. doi: 10.1590/S0101-81752005000100017

Melo-Júnior, J.C.F., Silva, M.M., Boeger, M.R.T., Souza, T.F. & Vieira, C.V. (2018). Patrimônio natural das restingas da baía Babitonga, Santa Catarina, Brasil. Revista CEPSULBiodiversidade e Conservação Marinha, 7: eb2018002.

Michener, C.D. (2007). The bees of the world. 2. ed. Johns Hopkins University Press. Baltimore; 953 p.

Michener, C.D., McGinley, R.J. & Danforth, B.N. (1994). The bee genera of North and Central America (Hymenoptera: Apoidea). Washington: Smithsonian Institution Press; 511 p.

Moericke, V. (1955). Über die Lebensgewohnheiten der geflügelten Blattläuse (Aphidina) unter besonderer Berücksichtigung des Verhaltens beim Landen 1. Zeitschrift für angewandte Entomologie, 37: 29-91. doi: 10.1111/j.1439-0418.1955.tb00775.x

Moreira, H.J.C. & Bragança, H.B.N. (2011). Manual de identificação de plantas infestantes. Campinas: FMC Agricultural Products; 1017 p.

Mouga, D.M.D.S., Noble, C.F., Bussmann, D.B.G. & Krug, C. (2012). Bees and plants in a transition area between Atlantic rain forest and araucaria forest in southern Brazil. Revue d’écologie, 67: 313- 327.

Mouga, D.M.D.S., Nogueira-Neto, P. Warkentin, M., Ferrei, V. & Dec, E. (2015). Comunidade de abelhas (Hymenoptera, Apidae) e plantas associadas em área de Mata Atlântica em São Francisco do Sul, Santa Catarina, Brasil. Acta Biológica Catarinense, 2: 12-31. doi: 10.21726/abc.v2i1.195

Mouga, D.M.D.S., Nogueira-Neto, P., Warkentin, M., Ferreti, V. & Dec, E. (2016). Bee diversity (Hymenoptera, Apoidea) in Araucaria Forest in southern Brazil. Acta Biológica Catarinense, 3: 155-172. doi: 10.21726/abc.v3i2.303

Mouga, D.M.D.S. & Warkentin, M. (2016). Bee community and associated flora in lowland rain forest and mangrove in southern Brazil. Revue d’écologie, 71: 385-396.

Mouga, D.M.D.S., Feretti, V. & Dec, E. (2018a). The bee community of Ilha das Flores, Babitonga Bay, Santa Catarina State, Brazil. International Journal of Development Research, 8 23193-23204.

Mouga, D.M.D.S, Feretti, V. & Dec, E. (2018b). Caracterização da Ilha das Flores, Baía de Babitonga, Santa Catarina, Brasil. Acta Biológica Catarinense, 5: 56-64. doi: 10.21726/abc.v5i1.513

Moure, J.S., Urban, D. & Melo, G.A.R. (2012). Catalogue of bees (Hymenoptera, Apoidea) in the neotropical region. [Acesso em: 20 Jan 2021]. Disponível em: http://www.moure.cria.org.br/catalogue/.

Patricio, R.S., Pereira, A.S., Elias, S.G., Furlanetto, C.B., Cascae, M.F., Vinholes, A.R., Rosado, J.L.O. & Harter- Marques, B. (2014). Apifauna (Hymenoptera: Apidae) em Área De Restinga no sul de Santa Catarina, Brasil. Tecnologia e Ambiente, 20: 248-269.

Possamai, B.T., Dec, E. & Mouga, D.M.D.S. (2017). Bee community and trophic resources in Joinville, Santa Catarina. Acta Biológica Catarinense, 4: 29-41. doi: 10.21726/abc.v4i1.360

Quezada-Euán, J.J.G., Nates-Parra, G., Maués, M.M., Imperatriz-Fonseca, V.L. & Roubick, D.W. (2018). The economic and cultural values of stingless bees (Hymenoptera: Meliponini) among ethnic groups of tropical America. Sociobiology, 65: 534-557. doi: 10.13102/sociobiology.v65i4.344

Sakagami, S.F., Laroca, S. & Moure, J.S. (1967). Wild Bee Biocoenotics in São Jose dos Pinhais (PR), South Brazil.: Preliminary Report (With 3 Text-figures and 7 Tables). Journal of the Faculty of Science Hokkaido University, 16: 253-291.

Santos, G.M. de M., Aguiar, C., Genini, J., Martins, C., Zanella, F. & Mello, M.A.R. (2012). Invasive Africanized honeybees change the structure of native pollination networks in Brazil. Biological Invasions, 14: 2369-2378. doi: 10.1007/s10530-012-0235-8

Schwarz-filho, D. & Laroca, S. (1999). A comunidade de abelhas silvestres (Hymenoptera, Apoidea) da Ilha das Cobras (Paraná, Brasil): aspectos ecológicos e biogeográficos. Acta Biológica Paranaense, 28: 19-108. doi: 10.5380/abpr.v28i0.5138

Serafini, T.Z., França, G.B. & Andriguetto-Filho, J.M. (2010). Ilhas oceânicas brasileiras: biodiversidade conhecida e sua relação com o histórico de uso e ocupação humana. Revista de Gestão Costeira Integrada. Journal of Integrated Coastal Zone Management, 10: 281-301. doi: 10.5894/rgci178

Serra, B.D.V., Drummond, M.S., Lacerda, L.M. & Akatsu, I.P. (2009). Abundância, distribuição espacial de ninhos de abelhas Meliponina (Hymenoptera, Apidae, Apini) e espécies vegetais utilizadas para nidificação em áreas de cerrado do Maranhão. Iheringia, Série Zoologia, 99: 12-17. doi: 10.1590/S0073-47212009000100002

Silva, J.R.C. & Mouga, D.M.D.S. (2020). Caracterização ambiental da Ilha Grande, Baía da Babitonga, São Francisco do Sul, Santa Catarina. Acta Biológica Catarinense, 7: 1-20.

Silveira, F.A., Melo, G.A.R. & Almeida, E.A.B. (2002). Abelhas brasileiras: sistemática e identificação. Belo Horizonte: Fernando A. Silveira; 243 p.

Somavilla, A., Schoeninger, K., Nogueira, D.S. & Kohler, A. (2018). Diversidade de abelhas (Hymenoptera: Apoidea) e visitação floral em uma área de Mata Atlântica no Sul do Brasil. EntomoBrasilis, 11: 191-200. doi: 10.12741/ebrasilis.v11i3.800

Spengler, A., Hartmann, P., Buchori, D. & Schulze, C.H. (2011). How island size and isolation affect bee and wasp ensembles on small tropical islands: a case study from Kepulauan Seribu, Indonesia. Journal of Biogeography, 38: 247-258. doi: 10.1111/j.1365-2699.2010.02395.x

Steiner, J., Zillikens, A., Kamke, R., Feja, E.P. & Falkenberg, D.B. (2010). Bees and melittophilous plants of secondary Atlantic forest habitats at Santa Catarina Island, southern Brazil. Oecologia Australis, 14: 16-39. doi: 10.4257/oeco.2010.1401.01

Valido, A., Rodríguez-Rodríguez, M.C. & Jordano, P. (2019). Honeybees disrupt the structure and functionality of plantpollinator networks. Scientific Reports, 9: 1-11. doi: 10.1038/s41598-019-41271-5

Zanella, F.C.V., Schwartz-Filho, D.L. & Laroca, S. (1998). Tropical bee island. Biogeography: diversity and abundance patterns. Biogeographica, 74: 103-115.

Downloads

Published

2022-03-04

How to Cite

da Silva, J. R. C., Mouga, D. M. D. da S., & Dec, E. (2022). The bee community (Hymenoptera, Apidae) of Ilha Grande, Babitonga bay, Santa Catarina State, Brazil: structure, insularity and interaction network. Sociobiology, 69(1), e7360. https://doi.org/10.13102/sociobiology.v69i1.7360

Issue

Section

Research Article - Bees